Антибиотикорезистентность бактерий рода Salmonella, выявленных в продукции животного происхождения в 2022–2024 гг.

Введение. Несмотря на тот факт, что антибиотики – величайшее открытие человечества, они могут нанести огромный ущерб и привести к серьезным последствиям при нецелесообразном использовании.

Цель исследования. Исследование образцов животноводческой продукции с последующим выделением изолятов бактерий рода Salmonella, их типированием, определением и оценкой динамики развития антибиотикорезистентности.

Материалы и методы. Работу выполняли на базе отдела микробиологических исследований Владимирской испытательной лаборатории ФГБУ «ВНИИЗЖ». Для определения устойчивости бактерий к антибиотикам применяли диско-диффузионный метод. Значения зон задержки роста микроорганизмов интерпретировались согласно российским рекомендациям «Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам» (МАКМАХ, версия 2025-01), подготовленным на основе рекомендаций Европейского комитета по определению чувствительности к антимикробным препаратам (EUCAST) и с использованием стандарта CLSI M100. Серологическую идентификацию проводили с помощью моно- и поливалентных О- и Н-сывороток «ПЕТСАЛ»® (ФГУП СПбНИИВС ФМБА России). Гены антибиотикорезистентности (blaCTX-M, blaOXA10, blaDHA, blaGES, blaKPC, blaOXA48-like, blaNDM, blaVIM) определяли методом полимеразной цепной реакции в режиме реального времени с применением тест-систем серии «РЕЗИСТОМ» (ООО НПФ «Литех», Россия).

Результаты. При исследовании образцов продукции животного происхождения в 2022–2024 гг. выявлено 42 изолята бактерий рода Salmonella. Наиболее часто детектируемый изолят – S. Enteritidis, а превалирующий продукт, в котором обнаруживали бактерии рода Salmonella, – продукция из мяса птицы. Выявленные изоляты имели максимальную резистентность к бензилпенициллину, эритромицину, норфлоксацину и тетрациклину. Большинство из них проявили множественную устойчивость сразу к нескольким антимикробным препаратам. Отмечен рост резистентности к цефалоспоринам, фторхинолонам, тетрациклинам, аминогликозидам, хлорамфениколу/левомицетину и сульфаметоксазолу/триметоприму. При исследовании методом полимеразной цепной реакции в режиме реального времени гены антибиотикорезистентности не обнаружены.

Заключение. Показано значительное распространение устойчивости к антимикробным препаратам, в том числе множественной, среди изолятов бактерий рода Salmonella, выявленных в продукции животного происхождения в 2022–2024 гг.

1. WHO Bacterial Priority Pathogens List, 2024: bacterial pathogens of public health importance to guide research, development and strategies to prevent and control antimicrobial resistance. Geneva: World Health Organization; 2024. 56 р. https://iris.who.int/bitstream/handle/10665/376776/9789240093461-eng.pdf?sequence=1

2. World Health Organization.Ten threats to global health in 2019. https://www.who.int/news-room/spotlight/ten-threats-to-global-health-in-2019

3. World health statistics 2024: monitoring health for the SDGs, Sustainable Development Goals. Geneva: World Health Organization; 2024. 86 р. https://iris.who.int/bitstream/handle/10665/376869/9789240094703-eng.pdf

4. Tarín-Pelló A., Suay-García B., Pérez-Gracia M.-T. Antibiotic resistant bacteria: current situation and treatment options to accelerate the development of a new antimicrobial arsenal. Expert Review of Anti-Infective Therapy. 2022; 20 (8): 1095–1108. https://doi.org/10.1080/14787210.2022.2078308

5. Di K. N., Pham D. T., Tee T. S., Binh Q. A., Nguyen T. C. Antibiotic usage and resistance in animal production in Vietnam: a review of existing literature. Tropical Animal Health and Production. 2021; 53 (3):340. https://doi.org/10.1007/s11250-021-02780-6

6. Мухина Е. Г., Артемьева М. А., Саунц Л. А., Тожибоева Б. Т. Социальная проблема антибиотикорезистентности. Universum: медицина и фармакология. 2017; (6). https://7universum.com/ru/med/archive/item/4898

7. Manyi-Loh C., Mamphweli S., Meyer E., Okoh A. Antibiotic use in agriculture and its consequential resistance in environmental sources: potential public health implications. Molecules. 2018; 23 (4):795. https://doi.org/10.3390/molecules23040795

8. Aleksandrowicz A., Carolak E., Dutkiewicz A., Błachut A., Waszczuk W., Grzymajlo K. Better together – Salmonella biofilm-associated antibiotic resistance. Gut Microbes. 2023; 15 (1):2229937. https://doi.org/10.1080/19490976.2023.2229937

9. Wang B. X., Butler D. S. С., Hamblin M., Monack D. M. One species, different diseases: the unique molecular mechanisms that underlie the pathogenesis of typhoidal Salmonella infections. Current Opinion in Microbiology. 2023; 72:102262. https://doi.org/10.1016/j.mib.2022.102262

10. Li S., He Y., Mann D. A., Deng X. Global spread of Salmonella Enteritidis via centralized sourcing and international trade of poultry breeding stocks. Nature Communications. 2021; 12:5109. https://doi.org/10.1038/s41467-021-25319-7

11. Егорова С. А., Кафтырева Л. А., Помазанов В. В. Современные тенденции развития устойчивости бактерий рода Salmonella к клинически значимым антибиотикам (обзор литературы). Клиническая лабораторная диагностика. 2020; 65 (5): 308–315. http://dx.doi.org/10.18821/0869-2084-2020-65-5-308-315

12. World Animal Protection: Global public health cost of antimicrobial resistance related to antibiotic use on factory farms. https://www.world-animalprotection.org.in/globalassets/pdfs/reports/english/global-public-health-technical-report.pdf

13. WHO estimates of the global burden of foodborne diseases: food-borne disease burden epidemiology reference group 2007–2015. Geneva: World Health Organization; 2015. 254 p. https://iris.who.int/bitstream/handle/10665/199350/9789241565165_eng.pdf?sequence=1

14. Wu S., Hulme J. P. Recent advances in the detection of antibiotic and multi-drug resistant Salmonella: an update. International Journal of Molecular Sciences. 2021; 22 (7):3499. https://doi.org/10.3390/ijms22073499

15. Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам: российские рекомендации. Версия 2025-01. Смоленск: СГМУ; МАКМАХ; 2025. 208 с. https://www.antibiotic.ru/library/ocmap2025

16. European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing. Routine and extended internal quality control for MIC determination and disk diffusion as recommended by EUCAST. Version 15.0, valid from 2025-01-01. https://www.eucast.org/fileadmin/src/media/PDFs/EUCAST_files/QC/v_15.0_EUCAST_QC_tables_routine_and_extended_QC.pdf

17. Clinical and Laboratory Standards Institute. Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing. 35th ed. CLSI supplement M100. Clinical and Laboratory Standards Institute; 2025. 428 p.

18. Salmonellosis. In: European Centre for Disease Prevention and Control. Annual Epidemiological Report for 2022. Stockholm: ECDC; 2024. https://www.ecdc.europa.eu/en/publications-data/salmonellosis-annual-epidemiological-report-2022

19. The European Union summary report on antimicrobial resistance in zoonotic and indicator bacteria from humans, animals and food in 2022–2023. EFSA Journal. 2025; 23 (3):e9237. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2025.9237

20. Виткова О. Н., Белоусов В. И., Иванова О. Е., Базарбаев С. Б. Изучение антибиотикорезистентности сальмонелл, выделенных от животных и из пищевых продуктов животного происхождения на территории Российской Федерации. Ветеринария Кубани. 2015; (2): 11–15. https://elibrary.ru/tppjdx

21. Rakitin A. L., Yushina Y. K, Zaiko E. V., Bataeva D. S., Kuznetsova O. A., Semenova A. A., et al. Evaluation of antibiotic resistance of Salmonella serotypes and whole-genome sequencing of multiresistant strains isolated from food products in Russia. Antibiotics. 2022; 11 (1):1. https://doi.org/10.3390/antibiotics11010001

22. Мендыбаева А. М., Рузаускас М., Алешина Ю. Е., Алиева Г. К., Муканов Г. Б., Рыщанова Р. М. Оценка риска появления резистентности к антибиотикам условно-патогенной и патогенной микрофлоры, выделяемой из продуктов животного происхождения. Вестник КрасГАУ. 2022; (2): 147–156. https://doi.org/10.36718/1819-4036-2022-2-147-156

23. Patchanee P., Tansiricharoenkul K., Buawiratlert T., Wiratsudakul A., Angchokchatchawal K., Yamsakul P., et al. Salmonella in pork retail outlets and dissemination of its pulsotypes through pig production chain in Chiang Mai and surrounding areas, Thailand. Preventive Veterinary Medicine. 2016; 130: 99–105. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2016.06.013

24. Possebon F. S., Tiba Casas M. R., Nero L. A., Yamatogi R. S., Araújo J. P. Jr., Pinto J. P. A. N. Prevalence, antibiotic resistance, PFGE and MLST characterization of Salmonella in swine mesenteric lymph nodes. Preventive Veterinary Medicine. 2020; 179:105024. https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2020.105024

25. Соловьева А. С., Шубин Ф. Н., Кузнецова Н. А. Антибиотикорезистентность штаммов Salmonella enteritidis, выделенных в Дальневосточном и Сибирском федеральном округах. Здоровье. Медицинская экология. Наука. 2017; (5): 15–21. https://doi.org/10.5281/zenodo.1115444

26. Baquero F. Threats of antibiotic resistance: an obliged reappraisal. International Microbiology. 2021; 24 (4): 499–506. https://doi.org/10.1007/s10123-021-00184-y

27. Wen S. C. H., Best E., Nourse C. Non-typhoidal Salmonella infections in children: review of literature and recommendations for management. Journal of Paediatrics and Child Health. 2017; 53 (10): 936–941. https://doi.org/10.1111/jpc.13585

28. Konyali D., Guzel M., SoyerY. Genomic characterization of Salmonella enterica resistant to cephalosporin, quinolones, and macrolides. Current Microbiology. 2023; 80 (11):344. https://doi.org/10.1007/s00284-023-03458-y