Воспаление сердечных и скелетных мышц – новое опасное заболевание культивируемых лососевых рыб

Воспаление сердечных и скелетных мышц в настоящее время является одним из самых распространенных, экономически значимых заболеваний культивируемого атлантического лосося и представляет серьезную угрозу его аквакультуре. Впервые болезнь выявлена в 1999 г. в Норвегии. В 2006 г. норвежские ученые доказали ее вирусную этиологию. Воспаление сердечных и скелетных мышц является трансграничной, высококонтагиозной, новой, еще недостаточно изученной вирусной болезнью лососевых рыб, характеризующейся поражением эритроцитов, симптомокомплексом воспаления сердечных и скелетных мышц, нарушением кровообращения и желтухой. Экономический ущерб, наносимый этим заболеванием аквакультуре, чрез­вычайно велик. Общая кумулятивная смертность может достигать 30%, а уровень заболеваемости составлять 100%. Снижение качества товарной рыбной продукции из-за меланизированных участков в мышцах лососевых еще больше повышает экономические потери от этого заболевания. Наи­более чувствителен к воспалению сердечных и скелетных мышц выращиваемый в аквакультуре атлантический лосось. Восприимчивыми видами также являются радужная форель, чавыча и кумжа, и этот список продолжает пополняться. Возбудителем заболевания является вирус, относящийся к роду Orthoreovirus семейства Reoviridae. На сегодняшний день ортореовирус рыб имеет тенденцию к глобальному распространению. Заболевание, вызванное этим вирусом, регистрируют в Норвегии, Шотландии, Ирландии, Исландии, Франции, Германии, Италии, Дании, на Фарерских островах, в Чили, Канаде, на Атлантическом побережье США и на Аляске. Наибольшее количество очагов отмечают в Средней и Северной Норвегии, пограничной с Мурманской областью. Близость неблагополучных территорий к России, протекающий мимо норвежских берегов в сторону Мурманской области Гольфстрим, а также миграция диких лососевых через норвежские территориальные воды в Баренцево, Белое и Печорское моря в совокупности с высокой стабильностью вируса создают высокий уровень угрозы заноса ортореовируса рыб с территории сопредельных стран на территорию Российской Федерации.

1. Kongtorp R. T., Kjerstad A., Taksdal T., Guttvik A., Falk K. Heart and skeletal muscle inflammation in Atlantic salmon, Salmo salar L: a new infectious disease. J. Fish Dis. 2004; 27 (6): 351–358. DOI: 10.1111/j.1365-2761.2004.00549.x.

2. Kongtorp R. T., Taksdal T. Studies with experimental transmission of heart and skeletal muscle inflammation in Atlantic salmon, Salmo salar L. J. Fish Dis. 2009; 32 (3): 253–262. DOI: 10.1111/j.1365-2761.2008.00983.x.

3. Watanabe K., Karlsen M., Devold M., Isdal E., Litlabo A., Ny¬lund A. Virus-like particles associated with heart and skeletal muscle inflammation (HSMI). Dis. Aquat. Organ. 2006; 70 (3): 183–192. DOI: 10.3354/dao070183.

4. Palacios G., Lovoll M., Tengs T., Hornig M., Hutchison S., Hui J., Kongtorp R.-T., Savji N., Bussetti A. V., Solovyov A., Kristoffersen A. B., Celone C., Street C., Trifonov V., Hirschberg D. L., Rabadan R., Egholm M., Rimstad E., Lipkin W. I. Heart and skeletal muscle inflammation of farmed salmon is associated with infection with a novel reovirus. PLoS One. 2010; 5(7):e11487. DOI: 10.1371/journal.pone.0011487.

5. Kibenge M. J. T., Iwamoto T., Wang Y., Morton A., Godoy M. G., Kibenge F. S. Whole-genome analysis of piscine reovirus (PRV) shows PRV represents a new genus in family Reoviridae and its genome segment S1 sequences group it into two separate sub-genotypes. Virol. J. 2013; 10:230. DOI: 10.1186/1743-422X-10-230.

6. Finstad O. W., Dahle M. K., Lindholm T. H., Nyman I. B., Lovoll M., Wallace C., Olsen C. M., Storset A. K., Rimstad E. Piscine orthoreovirus (PRV) infects Atlantic salmon erythrocytes. Vet. Res. 2014; 45:35. DOI: 10.1186/1297-9716-45-35.

7. Takano T., Nawata A., Sakai T., Matsuyama T., Ito T., Kurita J., Terashima S., Yasuike M., Nakamura Y., Fujiwara A., Kumagai A., Nakayasu C. Full-genome sequencing and confirmation of the causative agent of erythrocytic inclusion body syndrome in coho salmon identifies a new type of Piscine orthoreovirus. PLoS One. 2016; 11(10):e0165424. DOI: 10.1371/journal.pone.0165424.

8. Wessel O., Braaen S., Alarcon M., Haatveit H., Roos N., Markussen T., Tengs T., Dahle M. K., Rimstad E. Infection with purified Piscine orthoreovirus demonstrates a causal relationship with heart and skeletal muscle inflammation in Atlantic salmon. PLoS One. 2017; 12(8):e0183781. DOI: 10.1371/journal.pone.0183781.

9. Olsen A. B., Hjortaas M., Tengs T., Hellberg H., Johansen R. First description of a new disease in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss (Walbaum)) similar to heart and skeletal muscle inflammation (HSMI) and detection of a gene sequence related to piscine orthoreovirus (PRV). PLoS One. 2015; 10(7):e0131638. DOI: 10.1371/journal.pone.0131638.

10. Godoy M. G., Kibenge M. J. T., Wang Y., Suarez R., Leiva C., Vallejos F., Kibenge F. S. B. First description of clinical presentation of piscine orthoreovirus (PRV) infections in salmonid aquaculture in Chile and identification of a second genotype (Genotype II) of PRV. Virol. J. 2016; 13:98. DOI: 10.1186/s12985-016-0554-y.

11. Dhamotharan K., Vendramin N., Markussen T., Wessel O., Cuenca A., Nyman I. B., Olsen A. B., Tengs T., Krudtaa D. M., Rimstad E. Molecular and antigenic characterization of Piscine orthoreovirus (PRV) from rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Viruses. 2018; 10 (4):170. DOI: 10.3390/v10040170.

12. Hauge H., Vendramin N., Taksdal T., Olsen A. B., Wessel O., Mikkelsen S. S., Alencar A. L. F., Olesen N. J., Dahle M. K. Infection experiments with novel Piscine orthoreovirus from rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) in salmonids. PLoS One. 2017; 12 (7):e0180293. DOI: 10.1371/journal.pone.0180293.

13. Hjeltnes B., Borno G., Jansen M. D., Haukaas A., Walde C. (Eds.). The health situation in Norwegian aquaculture 2016 (Rapport 4b, 2017). Norwegian Veterinary Institute. 2017. Available at: https://www.vetinst.no/rapporter-og-publikasjoner/rapporter/2017/fish-health-report-2016 (date of access: 10.11.2019).

14. Wiik‐Nielsen C. R., Ski P.‐M. R., Aunsmo A., Lovoll M. Prevalence of viral RNA from piscine reovirus and piscine myocarditis virus in Atlantic salmon, Salmo salar L., broodfish and progeny. J. Fish Dis. 2012; 35 (2): 169–171. DOI: 10.1111/j.1365-2761.2011.01328.x.

15. Garseth A. H., Biering E., Aunsmo A. Associations between piscine reovirus infection and life history traits in wild-caught Atlantic salmon Salmo salar L. in Norway. Prev. Vet. Med. 2013; 112 (1–2): 138-146. DOI: 10.1016/j.prevetmed.2013.06.007.

16. Garver K. A., Johnson S. C., Polinski M. P., Bradshaw J. C., Marty G. D., Snyman H. N., Morrison D. B., Richard J. Piscine orthoreovirus from Western North America is transmissible to Atlantic Salmon and Sockeye Salmon but fails to cause heart and skeletal muscle inflammation. PLoS One. 2016; 11 (1):e0146229. DOI: 10.1371/journal.pone.0146229.

17. Kristoffersen A. B., Bang J. B., Jansen P. A. Risk mapping of heart and skeletal muscle inflammation in salmon farming. Prev. Vet. Med. 2013; 109 (1–2): 136–143. DOI: 10.1016/j.prevetmed.2012.08.012.

18. Lovoll M., Alarcón M., Jensen B. B., Taksdal T., Kristoffersen A. B., Tengs T. Quantification of piscine reovirus (PRV) at different stages of Atlantic salmon Salmo salar production. Dis. Aquat. Organ. 2012; 99 (1): 7–12. DOI: 10.3354/dao02451.

19. Ferguson H. W., Kongtorp R. T., Taksdal T., Graham D., Falk K. An outbreak of disease resembling heart and skeletal muscle inflammation in Scottish farmed salmon, Salmo salar L., with observations on myocardial regeneration. J. Fish Dis. 2005; 28 (2): 119–123. DOI: 10.1111/j.1365-2761.2004.00602.x.

20. Mikkelsen S. S., Arno J., Bruun M. S. PMCV and PRV occurrence in wild and farmed fish in Denmark. European Union Reference Laboratory for Fish Diseases Report: 18th Annual Workshop of the National Reference Laboratories for Fish Diseases, 3–4 June 2014. Frederiksberg, 2014: 38–39. Available at: https://backend.orbit.dtu.dk/ws/portalfiles/portal/103751339/Pages_from_Report_18th_AW_2014_1_.pdf (date of access: 10.11.2019).

21. WFRC (Western Fisheries Research Center) Information Sheet, May 2014. Piscine reovirus. – Available at: http://wfrc.usgs.gov/fieldstations/hq/viruspdf/piscinereovirus05272014.pdf (date of access: 10.11.2019).

22. . Marty G. D., Morrison D. B., Bidulka J., Joseph T., Siah A. Piscine reo¬virus in wild and farmed salmonids in British Columbia, Canada: 1974–2013. J. Fish Dis. 2015; 38 (8): 713–728. DOI: 10.1111/jfd.12285.

23. Garseth Å. H., Fritsvold C., Opheim M., Skjerve E., Biering E. Piscine reovirus (PRV) in wild Atlantic salmon, Salmo salar L., and sea-trout, Salmo trutta L., in Norway. J. Fish Dis. 2013; 36 (5): 483–493. DOI: 10.1111/j.1365-2761.2012.01450.x.

24. Bigarre L., Boitard P.-M., Labrut S., Jamin M. Short item. Emergence of HSMI syndrome on salmonids in France. Bull. Epidemiol. Sante animale – alimentation. July 2018. Available at: https://www.researchgate.net/publication/334561736 (date of access: 10.11.2019).

25. Madhun A. S., Karlsbakk E., Isachsen C. H., Omdal L. M., Eide Sorvik A. G., Skaala O., Barlaup B. T., Glover K. A. Potential disease interaction reinforced: double-virus-infected escaped farmed Atlantic salmon, Salmo salar L., recaptured in a nearby river. J. Fish Dis. 2015; 38 (2): 209–219. DOI: 10.1111/jfd.12228.

26. Wiik-Nielsen C. R., Lovoll M., Sandlund N., Faller R., Wiik-Nielsen J., Bang Jensen B. First detection of piscine reovirus (PRV) in marine fish spe¬cies. Dis. Aquat. Organ. 2012; 97 (3): 255–258. DOI: 10.3354/dao02425.

27. Bornø G., Lie Linaker M. (eds) Fiskehelserapporten–2014. Harstad: Veterinærinstituttet. 2015: 38. Available at: https://www.vetinst.no/attachment/download/fish_health_report_2014.pdf (date of access: 11.11.2019).

28. Informe sanitario de la Salmonicultura en Centros Marinos 2014. Departamento de Salud Animal Subdirección Nacional de Acuicultura Servicio Nacional de Pesca y Acuicultura, febrero 2015. Available at: http://www.sernapesca.cl/sites/default/files/informe_sanitario_2014.pdf (date of access: 11.11.2019).

29. Feinberg J. Science divided on fish virus found in Cultus Lake trout. The Chilliwack Progress. July 23, 2012. Available at: https://www.theprogress.com/news/science-divided-on-fish-virus-found-in-cultus-lake-trout (date of access: 11.11.2019).

30. Landolt M. L., MacMillan J. R., Patterson M. Detection of an in¬tra-erythrocytic virus in rainbow trout (Salmo gairdneri). Fish Health News. 1977; 6: 4–6.

31. Leek S. L. Viral erythrocytic inclusion body syndrome (ElBS) occur¬ring in juvenile spring chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha) reared in freshwater. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1987; 44: 685–688.

32. Gjevre A. G., Modahl I., Spilsberg B., Lyngstadrt T. M. The surveillance programme for virus associated with disease in rainbow trout (PRV-Om) in 2016 (Annual report). The Norwegian Veterinary Institute; 2017: 8. Available at: https://www.vetinst.no/overvaking/Piscine-orthoreovirus-Oncorhynchus-mykiss-PRVom-fisk/_/attachment/download/d6ff8741-307e-4c30-8456-50b85002b678:1c5088843c6f2c7dd4bc6e8c0c1d8fdcaad7c921/2017_OK_PRVom_2016.pdf (date of access: 11.11.2019).

33. Kuehn R., Stoeckle B. C., Young M., Popp L., Taeubert J.-E., Pfaffl M. W., Geist J. Identification of a piscine reovirus-related pathogen in proliferative darkening syndrome (PDS) infected brown trout (Salmo trutta fario) using a next-generation technology detection pipeline. PLoS One. 2018; 13(10):e0206164. DOI: 10.1371/journal.pone.0206164.

34. Hauge H., Dahle M., Moldal T., Thoen E., Gjevre A.-G., Weli S., Alarcón M., Grove S. Piscine orthoreovirus can infect and shed through the intestine in experimentally challenged Atlantic salmon (Salmo salar L.). Vet. Res. 2016; 47 (1): 57-69. DOI: 10.1186/s13567-016-0343-z.

35. Lund S. G., Phillips M. C., Moyes C. D., Tufts B. L. The effects of cell ageing on protein synthesis in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) red blood cells. J. Exp. Biol. 2000; 203 (14): 2219–2228. PMID: 10862734.

36. Morera D., MacKenzie S. A. Is there a direct role for erythrocytes in the immune response? Vet. Res. 2011; 42:89. DOI: 10.1186/1297-9716-42-89.

37. Lund M., Krudtaa Dahle M., Timmerhaus G., Alarcon M., Powell M., Aspehaug V., Rimstad E., Jorgensen S. M. Hypoxia tolerance and responses to hypoxic stress during heart and skeletal muscle inflammation in Atlantic salmon (Salmo salar). PLoS One. 2017; 12 (7):e0181109; DOI: 10.1371/journal.pone.0181109.

38. Bjorgen H., Wessel O., Fjelldal P. G., Hansen T., Sveier H., Sæbo H. R., Enger K. B., Monsen E., Kvellestad A., Rimstad E., Koppang E. O. Piscine orthoreovirus (PRV) in red and melanised foci in white muscle of Atlantic salmon (Salmo salar). Vet. Res. 2015; 46:89. DOI: 10.1186/s13567-015-0244-6.

39. Agius C., Roberts R. J. Melano-macrophage centres and their role in fish pathology. J. Fish. Dis. 2003; 26 (9): 499–509. DOI: 10.1046/j.1365-2761.2003.00485.x.

40. Rosæg M. V., Lund M., Nyman I. B., Markussen T., Aspehaug V., Sin¬dre H., Dahle M. K., Rimstad E. Immunological interactions between Piscine orthoreovirus and Salmonid alphavirus infections in Atlantic salmon. Fish Shellfish Immunol. 2017; 64: 308–319. DOI: 10.1016/j.fsi.2017.03.036.

41. Teige L. H., Lund M., Haatveit H. M., Rosæg M. V., Wessel O., Dahle M. K., Storset A. K. A bead based multiplex immunoassay detects Piscine orthoreovirus specific antibodies in Atlantic salmon (Salmo salar). Fish Shellfish Immunol. 2017; 63: 491–499. DOI: 10.1016/j.fsi.2017.02.043.

42. Dahle M. K., Wessel O., Timmerhaus G., Nyman I. B., Jorgensen S. M., Rimstad E., Krasnov A. Transcriptome analyses of Atlantic salmon (Salmo salar L.) erythrocytes infected with piscine orthoreovirus (PRV). Fish Shellfish Immunol. 2015; 45 (2): 780–790. DOI: 10.1016/j.fsi.2015.05.049.

43. Vendramin N., Alencar A. L. F., Iburg T. M., Dahle M. K., Wessel O., Olsen A. B., Rimstad E., Olesen N. J. Piscine orthoreovirus infection in Atlantic salmon (Salmo salar) protects against subsequent challenge with infectious hematopoietic necrosis virus (IHNV). Vet. Res. 2018; 49 (1):30. DOI: 10.1186/s13567-018-0524-z.

44. McLoughlin M. F., Graham D. A. Alphavirus infections in salmonids – a review. J. Fish Dis. 2007; 30 (9): 511–531. DOI: 10.1111/j.1365-2761.2007.00848.x.

45. Ferguson H. W., Poppe T., Speare D. J. Cardiomyopathy in farmed Norwegian salmon. Dis. Aquat. Org. 1990; 8: 225–231. Available at: https://www.int-res.com/articles/dao/8/d008p225.pdf (date of access 12.11.2019).

46. Mikalsen A. B., Haugland O., Rode M., Solbakk I. T., Evensen O. Atlantic salmon reovirus infection causes a CD8 T Cell myocarditis in Atlantic salmon (Salmo salar L.). PLoS One. 2012; 7 (6):e37269. DOI: 10.1371/journal.pone.0037269.

47. Martinez-Rubio L., Morais S., Evensen O., Wadsworth S., Ruohonen K., Vecino J. L. G., Bell G., Tocher D. R. Functional feeds reduce heart inflammation and pathology in Atlantic salmon (Salmo salar L.) following experimental challenge with Atlantic salmon reovirus (ASRV). PLoS One. 2012; 7(11):e40266. DOI: 10.1371/journal.pone.0040266.

48. Morkore T., Heia K. Black spots in salmon fillet – extent and methods of measurement. Norsk Fiskeoppdrett. 2012; 3: 50–53.