Эпизоотическая ситуация в мире по гриппу птиц (2019–2022 гг.). Расширение спектра хозяев как проявление эволюции вируса высокопатогенного гриппа птиц

Высокопатогенный грипп птиц оказывает значительное негативное влияние на птицеводство, международную торговлю и здоровье популяций диких птиц, вследствие чего данная инфекция требует самого пристального внимания всего международного сообщества. В статье рассмотрены эволюционные и эпизоотические процессы, наблюдаемые в последние годы при возникновении вспышек гриппа птиц во многих странах мира, описаны пути распространения инфекции, превалентность типов вируса в течение нескольких лет, а также вопросы расширения спектра восприимчивых животных, в том числе среди представителей класса Mammalia. Показано изменение соотношения типов вируса с 2020 г., когда подавляющее количество обнаруженных вспышек заболевания приходилось на вирус гриппа подтипа H5N8, до 2022 г., когда было выявлено явное преобладание подтипа H5N1. Отмечено заметное расширение ареала заболевания в Центральной и Южной Америке, влияние миграционных, антропогенных и иных факторов на распространение гриппа. Указаны предпосылки к формированию очагов инфекции с участием млекопитающих: как диких, так и сельскохозяйственных, зоопарковых и животных-компаньонов. Случаи инфицирования млекопитающих на Северо-Американском континенте и в Евразии на территориях зоопарков, природных парков, в домохозяйствах и на зверофермах, как правило, совпадают по времени со вспышками инфекции в популяции водоплавающих птиц. Проведен анализ данных WAHIS и показана высокая способность вируса передаваться от птиц в популяцию млекопитающих, таких как куньи (норки, выдры, хорьки, барсуки), кошачьи (домашние кошки, пумы, леопарды, рыси), ластоногие (обыкновенные тюлени, длинномордые тюлени), медведи (бурые, гризли, американские черные), афалины, скунсы, лисы, опоссумы, еноты. Изменение ареалов обитания как перелетных птиц, так и млекопитающих, в том числе вследствие особенностей хозяйственной деятельности человека, добавляет эколого-урбанистическую составляющую к сложному вопросу борьбы с распространением и предотвращением возникновения эпизоотии, представляющей угрозу в том числе и для человека.

1. Онищенко Г. Г., Киселев О. И., Соминина А. А. Усиление надзора и контроля загриппом как важнейший элемент подготовки к сезонным эпидемиям и очередной пандемии: сборник методических рекомендаций. М.; СПб.; 2004. 77 с.

2. WebsterR. G., Hulse-PostD. J., Sturm-RamirezK. M., GuanY., PeirisM., Smith G., Chen H. Changing epidemiology and ecology of highly pathogenic avian H5N1 influenza viruses. Avian Dis. 2007; 51 (1Suppl.): 269–272. DOI: 10.1637/7641-050206R.1.

3. World Organisation for Animal Health. Режим доступа: https://www.woah.org.

4. Tong S., Li Y., Rivailler P., Conrardy C., Castillo D. A., Chen L. M., et al. A distinct lineage of influenza A virus from bats. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012; 109 (11): 4269–4274. DOI: 10.1073/pnas.1116200109.

5. TongS., ZhuX., LiY., ShiM., ZhagJ., BourgeoisM.,etal. New World bats harbor diverse influenzaA viruses. PLoS Pathog. 2013; 9(10):e1003657. DOI: 10.1371/journal.ppat.1003657.

6. Дудников С. А., Гуленкин В.М. Концепция природной очаговости и грипп птиц. Труды Федерального центра охраны здоровья животных. 2006; 4: 144–162. EDN: MEHSWB.

7. Руководство по вирусологии. Вирусы и вирусные инфекции человека и животных. Под ред. Д. К. Львова. М.: Медицинское информационное агентство; 2013. 1200 с.

8. Атлас вспышек высокопатогенного гриппа птиц на территории Российской Федерации. Сост. В. М. Гуленкин, В. Н. Ирза, А. В. Фролов, А. Е. Пичуев, К. П. Николаева, О. Н. Петрова и др. Владимир: ФГУ «ВНИИЗЖ»; 2009. 553 с.

9. ВласовН.А. Эпизоотическое состояние, стратегия итактика борьбы сгриппом птиц вРФ. Материалы IIМеждународного ветеринарного конгресса по птицеводству. М.; 2006; 23–29.

10. Власов Н. А., Ирза В. Н., Варкентин А. В., Пичуев А. Е., Волков М. С., Фролов А. В. и др. Высокопатогенный грипп птиц. Текущая ситуация и меры контроля. Ветеринария. 2010; 1:3–7. EDN: KZKOWX.

11. Дудникова H. C., Дрыгин В. В., Щербакова Л. О., Андриясов А. В. Грипп: обзор литературы. Владимир: ФГУ «ВНИИЗЖ»; 2005. 59 с.

12. Шаршов К. А., Марченко В. Ю., Юрлов А. К., Шестопалов А. М. Экология и эволюция высокопатогенного вируса гриппа Н5N1 в России (2005–2012 гг.). Бюллетень ВСНЦ СО РАМН. 2012; 5-1 (87): 393–396. EDN: PIWESR.

13. Львов Д. К., Щелканов М. Ю., Дерябин П. Г., Прилипов А. Г., Фролов А. В., Федякина И. Т. и др. Эпизоотия среди диких и домашних птиц, вызванная высоковирулентным вирусом гриппа А/Н5N1 генотипа 2.2 (Цинхай-сибирский), на пути осенних миграций в северо-восточной части бассейна Азовского моря (Краснодарский край). Вопросы вирусологии. 2008; 53(2): 14–19. EDN: ISFJDL.

14. Бондарев А. Ю. Мониторинг инфекционных болезней диких птиц в лесостепной области Алтайского края: автореф. дис. … канд. вет. наук. Барнаул; 2010. 23 с.

15. AlexanderD. J., BrownI. H. History of highly pathogenic avian influenza. Rev. Sci. Tech. 2009; 28 (1): 19–38. DOI: 10.20506/rst.28.1.1856.

16. Webster R. G., Peiris M., Chen H., Guan Y. H5N1 outbreaks and enzootic influenza. Emerg. Infect. Dis. 2006; 12 (1): 3–8. DOI: 10.3201/eid1201.051024.

17. Карри-Линдал К. Птицы над сушей и морем: глобальный обзор миграций птиц. М.: Мысль; 1984. 204 с.

18. Львов Д. К., Ильичев В. Д. Миграция птиц и перенос возбудителей инфекции (эколого-географические связи птиц с возбудителями инфекции). М.: Наука; 1979. 270 с.

19. BuiV.N., OgawaH., KaribeK., MatsuoK., NguyenT.H., AwadS.S.,etal. Surveillance of avian influenza virus in migratory water birds in eastern Hokkaido, Japan. J. Vet. Med. Sci. 2011; 73 (2): 209–215. DOI: 10.1292/jvms.10-0356.

20. Kaplan B. S., Webby R. J. The avian and mammalian host range of highly pathogenic avian H5N1 influenza. Virus Res. 2013; 178 (1): 3–11. DOI: 10.1016/j.virusres.2013.09.004.

21. SoilemetzidouE. S., DeBruinE., Franz M., Aschenborn O. H. K., Rimmelzwaan G. F., van Beek R., et al. Diet may drive influenza A virus exposure in African mammals. J.Infect. Dis. 2020; 221(2): 175–182. DOI:10.1093/infdis/jiz032.

22. Тимофеева Т. А., Руднева И. А., Ломакина Н. Ф., Тимофеева Е. Б., Куприянова И. М., Ляшко А. В. и др. Мутации в геноме вирусов гриппа птиц подтипов Н1 иН5, ответственные заадаптацию кмлекопитающим. MIRJ. 2021; 8 (1): 50–61. DOI: 10.18527/2500-2236-2021-8-1-50-61.

23. Songserm T., Amonsin A., Jam-on R., Sae-Heng N., Pariyothorn N., Payungporn S., et al. Fatal avian influenza A H5N1 in a dog. Emerg. Infect. Dis. 2006; 12(11): 1744–1747. DOI: 10.3201/eid1211.060542.

24. Abdel-Moneim A. S., Abdel-Ghany A. E., Shany S. A. Isolation and characterization of highly pathogenic avian influenza virus subtype H5N1 from donkeys. J.Biomed. Sci. 2010; 17(1):25. DOI:10.1186/1423-0127-17-25.

25. Roberton S. I., Bell D. J., Smith G. J., Nicholls J. M., Chan K. N., Nguyen D. N., et al. Avian influenza H5N1 in viverrids: implications for wildlife health and conservation. Proc. Biol. Sci. 2006; 273 (1595): 1729–1732. DOI: 10.1098/rspb.2006.3549.

26. Klopfleisch R., Wolf P. U., Wolf C., Harder T., Starick E., Niebuhr M., et al. Encephalitis in a stone marten (Martes foina) after natural infection with highly pathogenic avian influenza virus subtypeH5N1. J.Comp. Pathol. 2007; 137 (2–3): 155–159. DOI: 10.1016/j.jcpa.2007.06.001.

27. RijksJ. M., HesselinkH., LollingaP., WesselmanR., PrinsP., WeesendorpE., etal. Highly pathogenic avian influenza A(H5N1) virus in wild red foxes, the Netherlands, 2021. Emerg. Infect. Dis. 2021; 27 (11): 2960–2962. DOI: 10.3201/eid2711.211281.

28. MarschallJ., HartmannK. Avian influenza A H5N1 infections incats. J. Feline Med. Surg. 2008; 10 (4): 359–365. DOI: 10.1016/j.jfms.2008.03.005.

29. Frymus T., Belák S., Egberink H., Hofmann-Lehmann R., Marsilio F., AddieD.D.,etal. Influenza virus infections in cats. Viruses. 2021; 13(8):1435. DOI: 10.3390/v13081435.

30. Kim H. M., Park E. H., Yum J., Kim H. S., Seo S. H. Greater virulence of highly pathogenic H5N1 influenza virus incats than indogs. Arch. Virol. 2015; 160 (1): 305–313. DOI: 10.1007/s00705-014-2284-z.

31. Thanawongnuwech R., Amonsin A., Tantilertcharoen R., Damrongwatanapokin S., Theamboonlers A., Payungporn S., et al. Probable tiger-to-tiger transmission ofavian influenza H5N1. Emerg. Infect. Dis. 2005; 11(5): 699–701. DOI: 10.3201/eid1105.050007.

32. KeawcharoenJ., OraveerakulK., KuikenT., FouchierR.A., AmonsinA., Payungporn S., et al. Avian influenza H5N1 in tigers and leopards. Emerg. Infect. Dis. 2004; 10 (12): 2189–2191. DOI: 10.3201/eid1012.040759.

33. Amonsin A., Payungporn S., Theamboonlers A., ThanawongnuwechR., SuradhatS., Pariyothorn N.,etal. Genetic characterization ofH5N1 influenza A viruses isolated from zoo tigers in Thailand. Virology. 2006; 344(2): 480–491. DOI: 10.1016/j.virol.2005.08.032.

34. KuikenT., Rimmelzwaan G., vanRielD., vanAmerongen G., BaarsM., FouchierR.,etal. Avian H5N1 influenza incats. Science. 2004; 306(5694):241. DOI: 10.1126/science.1102287.

35. Thiry E., Zicola A., Addie D., Egberink H., Hartmann K., Lutz H., et al. Highly pathogenic avian influenza H5N1 virus in cats and other carnivores. Vet. Microbiol. 2007; 122 (1–2): 25–31. DOI: 10.1016/j.vetmic.2006.12.021.

36. Desvaux S., Marx N., Ong S., Gaidet N., Hunt M., Manuguerra J. C., et al. Highly pathogenic avian influenza virus (H5N1) outbreak in captive wild birds and cats, Cambodia. Emerg. Infect. Dis. 2009; 15 (3): 475–478. DOI: 10.3201/eid1503.071410.

37. YingstS. L., SaadM. D., FeltS. A. Qinghai-like H5N1 from domestic cats, northern Iraq. Emerg. Infect. Dis. 2006; 12(8): 1295–1297. DOI:10.3201/eid1708.060264.

38. KlopfleischR., Wolf P. U., Uhl W., Gerst S., Harder T., Starick E., et al. Distribution of lesions and antigen of highly pathogenic avian influenza virus A/Swan/Germany/R65/06 (H5N1) indomestic cats after presumptive infection by wild birds. Vet. Pathol. 2007; 44 (3): 261–268. DOI: 10.1354/vp.44-3-261.

39. Leschnik M., Weikel J., Möstl K., Revilla-Fernández S., Wodak E., BagóZ.,etal. Subclinical infection with avian influenza A(H5N1) virus incats. Emerg. Infect. Dis. 2007; 13 (2): 243–247. DOI: 10.3201/eid1302.060608.

40. Чвала И. А., МанинТ. Б., ДрыгинВ.В., Белик Е. В. Биологические свойства вируса гриппа птиц подтипа H5N1, выделенного в Российской Федерации в 2006 году. Ветеринарная патология. 2007; 4 (23): 118–121. EDN: OFAAGJ.

41. HeS., ShiJ., QiX., HuangG., ChenH., LuC. Lethal infection by a novel reassortant H5N1 avian influenza A virus in a zoo-housed tiger. Microbes Infect. 2015; 17 (1): 54–61. DOI: 10.1016/j.micinf.2014.10.004.

42. Paniker C. K., Nair C. M. Infection with A2 Hong Kong influenza virus in domestic cats. Bull. World Health Organ. 1970; 43 (6): 859–862. PMID: 5314017.

43. Paniker C. K., Nair C. M. Experimental infection of animals with influenza virus typesA andB. Bull. World Health Organ. 1972; 47 (4): 461–463. PMID: 4196340.

44. Hinshaw V. S., Webster R. G., Easterday B. C., Bean W. J. Jr. Replication of avian influenzaA viruses in mammals. Infect. Immun. 1981; 34 (2): 354–361. DOI: 10.1128/iai.34.2.354-361.1981.

45. Rimmelzwaan G. F., vanRielD., BaarsM., Bestebroer T. M., vanAmerongenG., FouchierR. A.,etal. InfluenzaA virus (H5N1) infection in cats causes systemic disease with potential novel routes of virus spread within and between hosts. Am. J. Pathol. 2006; 168 (1): 176–183. DOI: 10.2353/ajpath.2006.050466.

46. Vahlenkamp T. W., Harder T. C. Influenza virus infections in mammals. Berl. Munch. Tierarztl. Wochenschr. 2006; 119 (3–4): 123–131. PMID: 16573202.

47. ZhouH., HeS. Y., SunL., HeH., JiF., SunY., etal. Serological evidence of avian influenza virus and canine influenza virus infections among stray cats inlive poultry markets, China. Vet. Microbiol. 2015; 175 (2–4): 369–373. DOI: 10.1016/j.vetmic.2014.12.018.

48. ZhaoF. R., ZhouD. H., ZhangY. G., ShaoJ. J., LinT., LiY. F., etal. Detection prevalence ofH5N1 avian influenza virus among stray cats in eastern China. J. Med. Virol. 2015; 87(8): 1436–1440. DOI: 10.1002/jmv.24216.

49. Lee K., Lee E. K., Lee H., Heo G. B., Lee Y. N., Jung J. Y., et al. Highly pathogenic avian influenza A (H5N6) in domestic cats, South Korea. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24 (12): 2343–2347. DOI: 10.3201/eid2412.180290.

50. ChenQ., WangH., ZhaoL., MaL., WangR., LeiY., etal. First documented case of avian influenza (H5N1) virus infection in a lion. Emerg. Microbes Infect. 2016; 5 (12):e125. DOI: 10.1038/emi.2016.127.

51. Influenza of avian origin in UK seal populations: qualitative assessment of the risk to the UK human population: research and analysis. UK Health Security Agency. July 19, 2022. Режим доступа: https://www.gov.uk/government/publications/avian-influenza-in-uk-seal-populations-hairs-risk-assessment/influenza-of-avian-origin-in-uk-seal-populations-qualitative-assessment-of-the-risk-to-the-uk-human-population.

52. Floyd T., Banyard A. C., Lean F. Z. X., Byrne A. M., Fullick E., Whittard E., et al. Encephalitis and death in wild mammals at a rehabilitation center after infection with highly pathogenic avian influenza A (H5N8) virus, United Kingdom. Emerg. Infect. Dis. 2021; 27(11): 2856–2863. DOI:10.3201/eid2711.211225.

53. Bordes L., Vreman S., Heutink R., Roose M., Venema S., Pritz-Verschuren S. B. E., et al. Highly pathogenic avian influenza H5N1 virus infections in wild red foxes (Vulpes vulpes) show neurotropism and adaptive virus mutations. Microbiol. Spectr. 2023; 11 (1):e0286722. DOI: 10.1128/spectrum.02867-22.

54. Confirmed findings of influenza of avian origin in non-avian wildlife: research and analysis. Animal & Plant Health Agency; Department for Environment Food & Rural Affairs. March15, 2023. Режим доступа: https://www.gov.uk/government/publications/bird-flu-avian-influenza-findings-in-nonavian-wildlife/confirmed-findings-of-influenza-of-avian-origin-in-non-avian-wildlife.

55. HPAI confirmed in 3 baby red foxes in Michigan. PoultryMed: Infectious Diseases. May 12, 2022. Режим доступа: https://www.poultrymed.com/Poultrymed/Templates/showpage.asp?DBID=1&LNGID=1& TMID=178&FID=4985&PID=0&IID=82484.

56. Spain: Avian influenza H5N1 ina mink farm. PoultryMed: Infectious Diseases. October21, 2022. Режим доступа: https://www.poultrymed.com/Poultrymed/Templates/showpage.asp?DBID=1&LNGID=1&TMID=178&-FID=4985&PID=0&IID=82869.

57. Karlsson E. A., Ip H. S., Hall J. S., Yoon S. W., Johnson J., Beck M. A., et al. Respiratory transmission of an avian H3N8 influenza virus isolated from a harbour seal. Nat. Commun. 2014; 5:4791. DOI: 10.1038/ncomms5791.

58. Reperant L. A., Rimmelzwaan G. F., Kuiken T. Avian influenza viruses in mammals. Rev. Sci. Tech. 2009; 28 (1): 137–159. DOI: 10.20506/rst.28.1.1876.

59. Van ReethK. Avian and swine influenza viruses: our current understanding of the zoonotic risk. Vet. Res. 2007; 38 (2): 243–260. DOI: 10.1051/vetres:2006062.