Рост и выживаемость диких и культивируемых рыб во многом зависит от зрения и способности обнаружить и захватить добычу. Глаз является чрезвычайно важным органом чувств для большинства видов рыб и одним из наиболее уязвимых при негативном воздействии окружающей среды. В аквакультуре существует много факторов, способных вызвать временные или постоянные изменения роговицы, хрусталика, глазного яблока или конъюнктивы. В связи с этим состояние глаз имеет диагностическое значение и зачастую используется как индикатор здоровья рыб [1][2].

Среди клинических признаков болезней глаз у рыбы отмечают катаракту, кератопатию, экзофтальмию. Катаракта – это помутнение хрусталика, происходящее из-за патологического изменения ограничивающего его эпителия или состава и структуры волокон хрусталика [3]. Кератопатия – комплекс дегенеративных изменений, при которых ухудшается защитная функция роговицы и возникает ее помутнение. Экзофтальмия – это пучеглазие у рыб вследствие инфекционного грибкового заражения или воздействия токсической среды.

Впервые на непаразитарную катаракту и другие поражения глаз у лососевых рыб в нашей стране в 80-х гг. XX столетия обратил внимание A. M. Марченко. Заболевание было выявлено на Майском лососевом рыбоводном заводе Кабардино-Балкарской АССР: у молоди терского лосося наблюдали помутнение хрусталика, кровоизлияние в заглазничную область, единичное или двухстороннее выпадение глаз. В дальнейшем такое же заболевание было выявлено у молоди каспийского лосося Чайкендского рыбоводного завода Азербайджанской ССР. Причины развития патологических изменений в глазах тщательно изучались и анализировались [4].

В последующие годы по мере увеличения уровня интенсификации биотехнических процессов и объемов выращиваемой рыбы в России и мире специалистами был изучен широкий ряд патологий глаз культивируемых видов. Однако работ, описывающих случаи патологических изменений в глазах у рыб, опубликовано относительно мало по сравнению с количеством научной литературы, посвященной изучению здоровья других органов. Диагноз при заболевании глаз устанавливают на основании эпизоотологических данных, отклонений в поведении больных рыб, клинических признаков и результатов лабораторных исследований. Проводимые гистопатологические исследования позволяют классифицировать состояние глаз от острого воспаления до катаракты, кератита, ретинопатии и других изменений.

Задачей настоящего исследования являлось обобщение и обзор научных работ о болезнях паразитарной и непаразитарной природы, ассоциированных с патологией глаз у культивируемых рыб, и факторов, вызывающих глазную патологию.

В 90-е гг. ХХ столетия поражения глаз отмечали у молоди атлантического лосося (семги) и кумжи на лососевых рыбоводных заводах Мурманской области (Тайбольском, Умбском, Кандалакшском, Княжегубском), Карелии (Петрозаводском, Кемском, Выгском) и Архангельской области (Онежском и Солзенском). Регистрировали такие патологии, как выпадение глаз и непаразитарная катаракта. Специфическим признаком выпадения глаз являлось поражение роговицы и окологлазничной кожной складки с образованием плотных белых папулоподобных структур размером 1–2 мм, с широким основанием и заостренной вершиной. В результате распада этих структур разрушается роговица и окологлазничная кожная складка, что влечет за собой истечение содержимого глазного яблока и его выпадение из глазницы у рыб всех возрастов. У отловленных из реки Кола Мурманской области производителей атлантического лосося (семги) наблюдали деформацию глазного яблока, помутнение и утолщение роговицы с отверстиями в местах локализации папулоподобных структур. Несмотря на инфекционную картину заболевания, этиологический агент, вызывающий патологию глаз, не был выявлен. На рыбоводных заводах Мурманской области поражения глаз чаще наблюдали у лососевых рыб всех возрастных групп: мальков, сеголеток и двухлеток. Случаи непаразитарной катаракты регистрировали на лососевых рыбоводных заводах Карелии [5].

Различные виды патологии глаз под воздействием инфекционного и неинфекционного агентов и, как исключение, паразитарного агента привели к необходимости анализа всей доступной литературы по патологии глаз у рыб. Количество публикаций в мире по этой проблеме ограниченно, но из проведенного анализа литературы можно сделать вывод, что заболевание распространено на территории Скандинавских стран, США, Канады, Японии и наносит большой экономический ущерб, который выражается в снижении темпа роста и повышении кормовых затрат, падении иммунитета и повышении восприимчивости организма рыб к бактериальным возбудителям в условиях аквакультуры [6][7][8]. В 60–70-е гг. ХХ столетия в Японии и США впервые были описаны специфические поражения глаз в виде светлых узелков и гранулем различного строения у выращенных в аквакультуре радужной форели, желтохвоста (Seriola quinqueradiata), а также у лососевых рыб рода Salmo и Oncorhynchus при бактериальной почечной болезни, туберкулезе и стрептококкозе [9][10][11].

Поражения глаз, приводящие к потере зрения у рыб, стали серьезной проблемой на рыбоводных заводах и фермах во всем мире [12][13].

Более 100 лет литература о патологических состояниях глаз относилась главным образом к катаракте паразитарной этиологии, связанной с заражением личинками трематоды Diplostomum spp. Паразитарная катаракта, или диплостоматоз, встречается как у диких, так и у культивируемых рыб. В аквакультуре этому заболеванию подвержены рыбы, выращиваемые в озерах, прудах и сетчатых садках. У зараженных рыб может наблюдаться экзофтальмия, геморрагии, катаракта, отслоение сетчатки, снижение темпа роста и истощение [7][10][14].

Среди многочисленных факторов, приводящих к видимым повреждениям глаз у рыб, можно выделить три основных:

– воздействие бактерий и вирусов;

– несбалансированный рацион (алиментарные болезни);

– неблагополучие водоисточника, наличие токсических и химических веществ в воде.

Инфекционные болезни. Бактерии и вирусы часто индуцируют патологические изменения в глазах у рыб [15]. Наряду с другими признаками инфекций экссудативное или экссудативно-геморрагическое воспаление в организме рыб проявляется в том числе в виде односторонней или двухсторонней экзофтальмии. Глаз у рыбы при этой патологии аномально выступает из глазницы под давлением воспалительного экссудата, который скапливается за глазным яблоком (рис. 1).

На экзофтальмию и кровоизлияния в глазах у культивируемой радужной форели указывали D. W. Bruno et al. при острой форме заболевания вирусной геморрагической септицемией (ВГС, viral hemorrhagic septicemia, VHS). ВГС широко распространена в Европе, Северной Америке, Японии и на Тайване [10]. Аналогичная патология наблюдается при плазмоцитоидной лейкемии чавычи (Oncorhynchus tshawytscha) у западных берегов Америки и Канады. Возбудителем такой формы заболевания у лососевых является ретровирус (salmon leukemia virus, SLV). Экзофтальмия и последующая слепота характерна для рыб, пораженных вирусной энцефалопатией и ретинопатией (viral encephalopathy and retinopathy, VER, или viral nervous necrosis, VNN) [14][16].

В 1980-х гг. была зарегистрирована вспышка нового заболевания у молоди каспийской кумжи (Salmo trutta caspius) на Чайкендском рыбоводном заводе Азербайджанской ССР, при котором наблюдалось специфическое поражение глаз. Клинический осмотр показал, что на роговице и окологлазничной кожной складке имелись плотные белые папулоподобные тканевые структуры высотой 1–2 мм, с широким основанием и заостренной вершиной. В результате их распада роговица и окологлазничная кожная складка разрушались, что приводило к истечению содержимого глаза и выпадению глазного яблока. Гистологическим методом было установлено, что папулоподобные структуры состоят из эпителия, боуменовой мембраны и собственного вещества роговицы. В цитоплазме эпителиальных клеток наблюдали эозинофильные и небольшие базофильные включения. С помощью электронной микроскопии были обнаружены скопления вирусоподобных частиц размером 30–40 нм. Специалистами было сделано предположение, что эти частицы являются вирусом семейства Picornaviridae [4][17].

В начале 90-х гг. прошлого века ихтиопатологи A. M. Марченко и Т. Е. Родина описали смешанную инфекцию у сеголеток и производителей каспийской кумжи, вызываемую бактерией Renibacterium salmoninarum (возбудитель бактериальной почечной болезни) и неизвестным фильтрующим агентом, предположительно вирусом. У больных сеголеток наблюдали папулоподобные образования в глазах, аналогичные тем, что были выявлены у рыб на Чайкендском рыбоводном заводе, бледные жабры, песочного цвета печень, отечные почки серого цвета. Наибольший процент гибели (25%) отмечали среди рыб с указанными клиническими признаками. Тщательная дезинфекция рыбоводных емкостей, оборудования, подбор клинически здоровых производителей, кормление лечебным кормом с эритромицином способствовали прекращению гибели рыбы. Однако еще длительное время патологию глаз регистрировали у единичных особей [4].

Важно, что в последующие годы сообщений об этих заболеваниях каспийской кумжи не было, а предполагаемые возбудители вирусной природы не получили распространения на территории Российской Федерации и не регистрировались у лососевых рыб в других регионах. Возможно, их распространение ограничено бассейном Каспийского моря. Известно, что вирусы не обладают эпизоотическим потенциалом в экосистеме из-за редкого контакта особей одного вида, но в аквакультуре при высокой плотности рыб могут приобрести выраженные патогенные свойства и спровоцировать вспышку заболевания [18].

Экзофтальмия глаз, кровоизлияния в глазное яблоко и широкий ряд признаков хронической патологии отмечаются в симптоматике бактериальных болезней [8][19][20][21]. Так, в 1986 г. на Тайбольском рыбоводном заводе в Мурманской области впервые была обнаружена специфическая патология глаз у молоди атлантического лосося (Salmo salar). При неконтролируемых перевозках рыбы болезнь быстро получила широкое распространение на лососевых рыбоводных заводах Мурманской и Архангельской областей, Карелии [22][23]. В рыбоводной практике эта патология отмечалась как болезнь выпадения глаз, непаразитарная катаракта или механическая травма. Заболевание наблюдали у лососевых рыб всех возрастных групп, выращиваемых на рыбоводных заводах: мальков, сеголеток и двухлеток [5][22][23]. Характерные симптомы заболевания также обнаружили у радужной форели (Parasalmo mykiss) при выращивании в морских сетчатых садках, у речного окуня (Perca fluviatilis), обыкновенного гольяна (Phoxinus phoxinus) и девятииглой колюшки (Pungitius pungitius), обитающих в пресноводных озерах – водоисточниках лососевых рыбоводных заводов [22][23].

С помощью биологической пробы было доказано, что болезнь выпадения глаз на рыбоводных заводах Северо-Запада вызывают бактерии – грамположительные кокки, которые первоначально были идентифицированы как Streptococcus sp. По биохимическим свойствам 93 полученных серотипа были однородными и по антигенным свойствам близки к возбудителю стрептококкоза у желтохвоста [22]. Соответственно, заболевание получило название стрептококкоз лососевых рыб. Позднее, в 9-м издании «Определителя бактерий Берджи» (1997), эти патогенные для лососевых рыб и желтохвоста бактерии были отнесены к виду Enterococcus seriolicida [24]. Таким образом, было установлено, что патологические процессы в глазах у рыб развиваются при стрептококкозе. Как правило, данное заболевание протекает по типу септицемии в течение года, поэтому патология глаз, которая является только одним из симптомов энтерококковой инфекции, развивается постепенно. В начале болезни клинические признаки проявляются преимущественно односторонней экзофтальмией и кровоизлияниями в глазном яблоке. В дальнейшем на разных этапах развития патологического процесса отмечают воспаление глазного нерва, разрушение роговицы, вытекание стекловидного тела и выпадение хрусталика через отверстие, образовавшееся на месте зрачка, или же у рыб развивается бельмо. Завершающаяся стадия болезни характеризуется тем, что глаз выпадает с разрывом конъюнктивы [25]. При этом сеголетки лососевых рыб не выживают, а у рыб более старшего возраста глазница может зарастать пигментированной соединительной тканью. При помощи гистологического метода у больных рыб установлены гиперемия глазного дна и ириса, кератинизация, расслоение, эрозия и некроз роговицы, гиперемия и кровоизлияния в сосудистой оболочке, деформация сетчатки [22]. Ряд авторов находят много общего в эпизоотологии стрептококкоза и таких болезней, как фурункулез и бактериальная почечная болезнь, этиологические агенты которых тесно связаны с хозяевами, а вне организма рыбы способны к выживанию в воде и донных осадках только в течение ограниченного времени [26].

В то же время в 80–90-е гг. ХХ столетия у молоди лососевых рыб встречалась катаракта, этиологию которой установить не удалось. Так, на Петрозаводском рыбоводном заводе у молоди семги и озерного лосося (Salmo salar morpha sebago) отмечали единичные случаи поражения глаз; на Выгском рыбоводном заводе катаракту наблюдали у 8% рыб, а на Кемском – у 9% рыб от общего количества выращиваемых на заводе. Гибель среди пораженной рыбы не регистрировали. В результате микробиологических исследований предполагаемая на фоне повсеместного распространения стрептококкоза инфекционная природа катаракты у рыб в карельских рыбоводных хозяйствах не была подтверждена [5].

Другим бактериальным заболеванием, при котором зачастую у рыб бывают поражены глаза, является вибриоз. Это широко распространенная в морских и солоноватых водах болезнь диких и культивируемых рыб [27][28][29][30]. Под вибриозом лососевых рыб обычно подразумевается септицемия, ассоциированная с бактерией Listonella (Vibrio) anguillarum (Bergman, 1909). Этот вид вибрионов является представителем водной сапротрофной микрофлоры, встречается в воде, грунте, моллюсках и других обитателях моря [9][31][32]. Основной путь передачи инфекции – через воду и контакт с больными рыбами. В морских хозяйствах бактерия Listonella anguillarum выделяется в морскую среду от больных и выздоравливающих рыб из кишечника, почек, язв и разрушенных глаз. Для вибриоза на всех стадиях болезни характерны серозно-геморрагическое воспаление и некроз тканей. Из лососевых рыб, культивируемых в Европе, наиболее чувствительна к заболеванию радужная форель. В 70–80-е гг. прошлого столетия, в период интенсивного развития форелеводства, вибриоз был распространен в Финском и Рижском заливах Балтийского моря. Вспышки болезни среди выращиваемой форели происходили практически каждый год, смертность рыб в среднем составляла 30% [33]. На европейском севере России в рыбоводных хозяйствах Белого моря в июле 2004 г. впервые произошла вспышка вибриоза среди двухгодовиков радужной форели через две недели после посадки рыбы в морские садки. Болезнь протекала в острой форме, смертность составила более 40% [34].

Как правило, на начальных этапах развития вибриоза у инфицированных рыб наблюдают одностороннюю экзофтальмию. Последующие патологические изменения в глазах характеризуются дегенерацией всех структур и тканей глаза. Это проявляется в разрушении роговицы, выпадении хрусталика, эрозии и изъязвлении глазного яблока, кровотечении (рис. 2). Реже у рыб образуется бельмо. У выживших особей пораженный глаз, как правило, не выпадает, остатки тканей сохраняются в глазнице [35].

Алиментарные болезни. С начала 90-х гг. ХХ века рост числа глазных патологий у рыб совпал с внедрением гранулированных кормов для лососевых рыб и попытками заменить высококачественные животные белки в этих кормах растительными или низкокачественными заменителями животных белков. Для роста рыб, особенно лососевых, очень важно использовать в рационе сбалансированный корм. Дефицит даже одного компонента в корме приводит к развитию изменений, зачастую необратимых, в организме рыб, в том числе и в глазах [36][37]. При использовании несбалансированных кормов в организме возникает дефицит витаминов, аминокислот, минеральных элементов, что вызывает различные виды поражения глаз: катаракту, кератопатию и выпадение глазного яблока. В обзоре S. G. Hughes, посвященном болезням глаз, которые возникают вследствие несовершенства кормов для лососевых рыб, рассматриваются шесть видов патологии. К их числу относится дефицит рибофлавина (витамин В2), тиамина (витамин В1), витамина А, серосодержащих аминокислот (метионина и цистеина), триптофана и цинка. В случаях патологии глаз общими являются три основных признака: катаракта, кератопатия и экзофтальмия. При этом бывают поражены оба глаза [2].

Так, при недостатке в корме рибофлавина (витамина В2) у рыб отмечали помутнение хрусталика, а иногда и разрыв роговицы, сращение хрусталика с роговицей. Гистологическим методом выявляли утолщение роговицы, а также васкуляризацию, гиалинизацию и дегенерацию субэпителиальных слоев хрусталика. Все эти изменения приводили к потере его прозрачности. Последствиями дефицита тиамина (витамин B1) у лососевых рыб являются помутнение и воспаление роговицы, слепота. Патологические изменения в глазах отмечены в экспериментальных условиях при недостатке в рационе витамина А у гольца и радужной форели. У радужной форели выявляли помутнение роговицы, хрусталика и светобоязнь. Добавление в корм бета-каротина предупреждало поражение глаз только в теплой воде (выше 12,4 °С), однако при более низкой температуре воды такого лечебного эффекта не наблюдалось [36]. Экзофтальмия глаз возникала при недостатке аскорбиновой кислоты и токоферола (витамин Е) [37][38].

К глазным патологиям у рыб приводит дефицит серосодержащих аминокислот в корме: метионина, цистеина, триптофана. Их недостаток способствует помутнению хрусталика и вовлекает в дегенеративный процесс прилегающие ткани глаза рыбы. Японские ученые установили, что при кормлении дефицитным по цинку рационом у радужной форели развивается катаракта. Уже возникшая катаракта не исчезала даже в том случае, когда рыбы начинали получать корм с достаточным количеством цинка. Потребность в цинке у рыб составляет 15–30 мг/кг корма [36][39].

Помутнение роговицы и хрусталика наблюдали при обнаружении в глазах молоди атлантического лосося плесневых грибов. Источником заражения являлись недоброкачественные гранулированные корма, а заболевание имело системный характер, в том числе плесневые грибы образовывали мицелий и в глазах рыб [40].

Уже с начала XXI века решение проблемы полноценного кормления при выращивании ценных видов рыб (лососевых, сиговых) в условиях аквакультуры значительно снизило количество рыб с поражением глаз и улучшило эпизоотическую ситуацию на лососевых рыбоводных заводах Мурманской области и Республики Карелии.

Водные токсикозы. Водная среда часто загрязняется продуктами переработки нефти, пестицидами, химическими красителями, нитратами, солями тяжелых металлов [41]. В аквакультуре для оценки токсичности химических и других соединений в качестве тест-органа используется хрусталик глаза рыбы [42][43]. В этом направлении проведены экспериментальные исследования, которые показали, что хрусталик рыбы обладает высокой чувствительностью к антропогенным факторам. Исследовано воздействие на рыбу таких промышленных токсикантов, как трихлорбензол, нитробензол, 3-нафтол и соли тяжелых металлов (свинец, медь, цинк). Было обнаружено, что данные токсические соединения вызывают изменение пролиферативной активности в эпителии хрусталика [44]. Установлено влияние воздействия токсикантов на цитодифференцировку, а также на изменение биохимического состава и оптических свойств в ядре и коре хрусталика (уменьшение оптической плотности ядра хрусталика). Отмечены также особенности реагирования различных зон цитодифференцировки эпителия хрусталика рыб на ряд токсических соединений (бензольные, неорганические и соли тяжелых металлов), заключающиеся в том, что происходит ингибирование или стимулирование митотической активности в герминативной зоне эпителия хрусталика [41]. Образование и разрастание волокон ткани в дальнейшем приводит к катаракте.

Таким образом, токсическое воздействие водной среды также способствует развитию патологических процессов в глазах у рыб.

На Северо-Западе Российской Федерации наиболее неблагополучным по патологии глаз на протяжении нескольких лет (2017–2022 гг.) являлся Онежский рыбоводный завод. По результатам наших многолетних исследований основной причиной возникающих патологий у лососевых рыб на этом предприятии являлось качество поступающей воды. При клиническом исследовании выпадение глаз отмечалось у сеголеток и двухлеток атлантического лосося (Salmo salar) и кумжи (Salmo trutta). Наиболее высокий уровень поражения глаз наблюдали среди двухлеток атлантического лосося (семги) – от 8 до 20%. В 2023 г. процент рыб с поражением глаз был минимальным (около 1%). При этом у рыб с выпадением одного или двух глаз отмечали осветление жабр, более светлую печень рыхлой консистенции, желчный пузырь с желтой желчью, почернение заднего отдела почек. При микроскопическом исследовании соскобов из заглазничной области выпавшего глазного яблока обнаруживали большое количество бактерий кокковидной и палочковидной формы. После бактериологических посевов на питательные среды содержимого глазного дна регистрировали рост колоний бактерий родов Staphylococcus, Flavobacterium (Flexibacter), Pseudomonas. Основной источник водоснабжения Онежского рыбоводного завода – Андозеро. Установлено, что метеорологические условия в летний период приводят к его обмелению, в результате чего вода, поступающая на завод, содержит большое количество неорганических взвесей. Температура воды в летний период повышается и уровень кислорода падает до 3,3–3,5 мг/л. Возможно, именно эти факторы способствовали возникновению и развитию патологических процессов в области глаза у лососевых рыб с дальнейшим выпадением глазного яблока, как правило, с левой стороны. Для стабилизации качества воды и температурного режима в бассейнах необходима реконструкция системы водоподачи с установкой охлаждающего оборудования.

При выращивании различных видов рыб в условиях аквакультуры появляется риск возникновения различных патологических процессов. Среди факторов, способствующих развитию патологического процесса в глазах у рыб, важными являются: болезнетворные микроорганизмы, несбалансированные корма, токсические вещества. Несмотря на то что количество российских и зарубежных публикаций в мире по проблеме патологии глаз лососевых рыб носит ограниченный характер, из проведенного обзора литературы можно сделать вывод, что болезни, приводящие к потере зрения у рыб, являются актуальной проблемой на рыбоводных заводах и фермах во всем мире.

Во многих описаниях инфекционных и алиментарных заболеваний используется термин «экзофтальмия» («пучеглазие»), поэтому очевидно, что экзофтальмия является всеобъемлющим термином для многих заболеваний и самым распространенным патологическим состоянием, которое может наблюдаться в глазах рыб.

Для предупреждения проблем, связанных с болезнями глаз, необходимо контролировать эпизоотическую ситуацию. Важен комплексный подход, который включает оценку водоисточника, контроль качества поступающей воды в период инкубации икры и выращивания личинки до взрослой особи, использование сбалансированных кормов для лососевых рыб, ихтиопатологический контроль за иммунофизиологическим статусом рыбы, проведение профилактических мероприятий по предупреждению инфекционных и инвазионных болезней рыб. Это позволит контролировать ситуацию и свести к минимуму риск возникновения различных болезней глаз у лососевых рыб в условиях аквакультуры.

Вклад авторов: Бычкова Л. И. – работа с литературой, подготовка текста, анализ и обобщение; Карасева Т. А. – редактирование текста, подбор литературных источников, подготовка текста, анализ и обобщение; Пыльнов В. А. – администрирование, редактирование, анализ текста.

Contribution of the authors: Bychkova L. I. – work with literature, text preparation, analysis and generalization; Karaseva T. A. – text editing, selection of published sources, text preparation, analysis and generalization; Pylnov V. A. – administration, editing, text analysis.